Pirmā Kolkas dievnama uzcelšanas laiks un vieta nav zināma. Arhīvos ir atrodamas ziņas par mazu koka dievnamu, kas uzcelts 1833. gadā, tas varētu būt otrais vai trešais dievnams Kolkā. Vēl 20. gadsimta pirmajā pusē Kolkas dievnamā atradušās divas, iespējams pirmā dievnama altārgleznas, kas datētas ar 1648. gadu. Abas altārgleznas – «Krustā sistie» un «Kristus augšamcelšanās» gleznotas ar eļļas krāsām uz apses koka dēļiem. «Kristus augšāmcelšanās» ir saglabājusies un atrodas Rundāles pils muzejā.

Pēc Krimas kara dievnams bija tik ļoti cietis, ka vairs nebija izmantojams, tādēļ toreizējais Dundagas muižas īpašnieks barons Kārlis Ludvigs Ferdinands Ostens-Zakens lika uzcelt jaunu dievnamu. 1886. gada otrajā adventē dievnams tika iesvētīts un nodots Kolkas luterāņu draudzei. Dievnamā bija kokgrebuma krucifikss. Pateicoties gan pašu kolcinieku, gan kaimiņu draudžu ziedojumiem, 1936. gadā tika iesvētītas Kolkas dievnama pirmās ērģeles.
Otro pasaules karu dievnams pārdzīvoja bez postījumiem, tomēr padomju gados, kad dievnamu pārņēma Kolkas ciema padome un nodeva to zivju konservu fabrikas rīcībā, dievnams tika izlaupīts un izpostīts. Vēlāk dievnamā tika ierīkota makulatūras noliktava, tā turpinājās līdz 1989. gadam. 1991. gadā sākās vērienīga dievnama atjaunošana, kas vainagojās ar atjaunotā Kolkas evaņģēliski luteriskā dievnama iesvētīšanu 1993. gadā.

Līdz ar atjaunošanu dievnamā ir neparasta, mākslinieces Helēnas Heinrihsones gleznota altārglezna – altārtriptihs: labajā pusē – Svētā Pētera rokas, centrā – krustā sistā tēls, kreisajā pusē – Jāņa atklāsmes grāmatā minētā Debesu pilsēta. Šķiet, ka vienaldzīgu altārglezna nevienu neatstāj.

Dievnama pagalmā ir iespēja apskatīt daļu no 1880. gadu beigās izveidotā laukakmeņu žoga.

Dievkalpojumi tiek iezvanīti ar 1926. gadā iesvētīto dievnama zvanu, ko izdevās atgūt dievnama atjaunošanas laikā.
Kolkas dievnamam ir arī sava leģenda – par «asins akmeni».